Selama 19 tahun karir profesionalnya, O’Neil bermain untuk Portsmouth, Middlesbrough, West Ham United, Queens Park Rangers, Norwich City, Bristol City, dan Bolton Wanderers.
Setelah pensiun sebagai pemain, O’Neil memulai karir kepelatihannya dengan melatih Liverpool U-18 sebelum akhirnya menjadi manajer Bournemouth pada tahun 2022. Di bawah kepemimpinannya, Bournemouth berhasil bertahan di Liga Inggris.
Pada bulan Agustus 2023, O’Neil kemudian diangkat sebagai manajer Wolves. Bersama klub ini, dia berhasil membawa Wolves finis di posisi kesembilan dalam klasemen Liga Inggris, menunjukkan kesuksesannya sebagai seorang pelatih.